Miles Alexander Teller nació el 20 de febrero de 1987 en Downingtown, en el estado de Pensilvania (Estados Unidos), hijo de Merry, una agente de bienes raíces, y Mike Teller, un ingeniero nuclear. Sus padres son del Municipio de Carneys Point. Tiene dos hermanas mayores llamadas Dana y Erin. Tiene ascendencia judeorusa por su padre,​ así como británica, polaca y francesa por su madre.

Durante su infancia, vivió en varios lugares de Pensilvania debido al trabajo de su padre, hasta que su familia se mudó al Condado de Citrus, en el estado de Florida, cuando Teller tenía 12 años, y en donde asistió a la Secundaria Lecanto. En este tiempo, tocaba el saxofón y fue baterista de una banda en una iglesia, así como presidente del club de drama de su escuela. También tocaba el piano y la guitarra, además de ser parte del equipo de baloncesto, aspirando convertirse en jugador profesional algún día. Posteriormente, la familia se asentó en Cape May, en Nueva Jersey.​ Teller tuvo un accidente automovilístico en 2007, el cual le dejó muchas cicatrices en el rostro y el cuello. Teller comenzó a estudiar Bellas artes en Tisch School of the Arts, perteneciente a la Universidad de Nueva York, carrera en la que se graduó con honores en 2009.

Teller obtuvo su primer papel protagónico en la película The Spectacular Now (2013) junto a Shailene Woodley. La película y su actuación en cuestión recibieron elogios por parte de la crítica, quienes destacaron su capacidad de expresar tanto miedo como alegría, además de haber alabado su química con Woodley. En el Festival de Cine de Sundance de 2013, Teller y Woodley ganaron el premio especial del jurado por actuación sobresaliente en una película. También fue nominado como actor revelación en los MTV Movie Awards de ese año.​ Poco después, Teller ganó reconocimiento por su protagonismo como el ambicioso baterista de jazz, Andrew Neiman, en la película Whiplash (2014), la cual recibió la aclamación de la crítica.​ Su actuación obtuvo elogios por la intensidad y agonía del personaje, así como su dinámica con el interpretado por J.K. Simmons.​ Gracias a ello, fue nominado como estrella emergente en los BAFTA y como mejor actor en los Gotham Awards y los Satellite.​ Por otra parte, protagonizó las comedias románticas That Awkward Moment (2014) junto a Zac Efron y Michael B. Jordan, así como Two Night Stand (2014) junto a Analeigh Tipton. Sin embargo, ambas cintas tuvieron comentarios negativos por parte de la crítica. También interpretó al arrogante Peter Hayes en Divergent (2014), que tuvo críticas mixtas, y repitió dicho papel poco después en The Divergent Series: Insurgent (2015), que igualmente tuvo críticas mixtas. A pesar de ello, ambas películas tuvieron buen recibimiento en taquilla.​ Por su actuación en la segunda entrega, fue nominado a los Teen Choice Awards como roba escenas de películas.

Teller protagonizará la película Top Gun: Maverick junto a Tom Cruise, la cual originalmente estaba programada para estrenar en junio de 2020 pero debió ser retrasada hasta julio de 2021 por la pandemia de COVID-19.​ Según el actor, esta fue una de sus actuaciones más difíciles ya que el rodaje se extendió por todo un año y debió tomar clases de vuelo por tres meses para tolerar la fuerza g, puesto que no se usaron dobles ni pantallas verdes para las escenas aéreas.​ También protagonizará Spiderhead junto a Chris Hemsworth.​ Hará su debut como productor y protagonizará la cinta Not Without Hope, adaptación cinematográfica del libro homónimo de 2010.