En Nueva York, Garner ganaba 300 dólares a la semana como suplente en la obra de teatro A Month in the Country para la compañía de teatro Roundabout, en 1995. Fue entonces cuando consiguió su primer papel en la película para televisión Zoya, basada en la novela de Danielle Steel. En 1996 aparece en un episodio de Spin City, en el papel de la novia de instituto de James, y en un episodio del drama de la NBC Ley y Orden, donde interpreta el papel de una joven estudiante que comenzaba a salir con el detective Rey Curtis.

Posteriormente, Garner se mudó a Los Ángeles (California), donde tuvo que trabajar como camarera en un restaurante antes de ser elegida para el papel de Hannah Bibb en la serie de la productora Warner Felicity. En el rodaje, conoció a su futuro marido, Scott Foley, al interpretar a su novia en la ficción. Sus siguientes trabajos fueron en dos series de televisión de poca relevancia, Significant Others y Time of Your Life. Luego interpretó un pequeño papel en la serie The Pretender, y en el año 2000 Garner aparece en la comedia Dude, Where's My Car?, interpretando a la novia de Ashton Kutcher. En 2001, interpreta a una enfermera en la película épica de alto presupuesto Pearl Harbor, compartiendo reparto con Kate Beckinsale y su futuro esposo Ben Affleck.

Tras el éxito de Alias, Garner vuelve al mundo del cine con un pequeño papel en la película Atrápame si puedes de Steven Spielberg, y actúa en el papel de Elektra Natchios junto a Ben Affleck en la película de acción Daredevil, adaptación del cómic del mismo nombre. Una de las películas también ya antes vistas es la de Quisiera tener 30 donde fue protagonista. Después, la actriz mostró su lado más cómico en la comedia romántica El Sueño de mi Vida, que fue un éxito de taquilla y la convirtió en una de las actrices mejor pagadas y más importantes en Hollywood, además de propiciar su repetición en el papel de Elektra en la película derivada de Daredevil, titulada también Elektra, en 2005. Jennifer Garner es conocida por interpretar sus propias escenas de riesgo en la pantalla, como se descubrió durante la gira promocional de Elektra, de la que tuvo que retirarse al sufrir daños en la espalda durante el rodaje de la cuarta temporada de Alias.

Durante la ceremonia de entrega de los Premios Óscar en 2006, Garner tropezó con su vestido, diseñado por Michael Kors, durante la presentación del premio a la mejor edición de sonido, provocando uno de los momentos más divertidos de la gala. No llegó a caerse, pero sí a perder el equilibrio, lo que provocó el susto de los asistentes hasta que ella misma declaró antes de entregar el premio entre risas; «¡Hago mis propias escenas de acción!».

En 2008, Garner vuelve a aparecer como presentadora de los Óscars. Sin embargo, para Garner, esta parte de la ceremonia quedó de alguna forma eclipsada en el debate en la prensa del día siguiente, acerca de la inesperada interrupción de su entrevista en la alfombra roja por Gary Busey, quien posteriormente se disculpa públicamente por el incidente, arguyendo que simplemente pretendía felicitar a Laura Linney, quien estaba siendo entrevistada al lado de Garner, y no se dio cuenta de que estaban siendo en ese momento entrevistadas.​ En 2009, Garner aparece en las películas The Ghosts of Girlfriends Past y The Invention of Lying.

Garner actúa en el papel de Roxanne en la obra Cyrano de Bergerac, en el Teatro Richard Rodgers de Broadway, desde el 1 de noviembre de 2007, junto con Kevin Kline en el papel de Cyrano. Este es su debut en Broadway.​ La obra estaba originalmente planeada para estar en cartel hasta el 23 de diciembre de 2007, pero se prorrogó hasta el 6 de enero de 2008 como consecuencia de la huelga de tramoyistas de Broadway a finales de 2007.​ Gracias a este papel, Garner ganó el Premio a la Actriz Favorita del Público, en los Novenos Premios Anuales de Broadway.com.